Amigdala, CPF y especializacion hemisferica en la experiencia y expresion emocional.

Parte I

La Amígdala Cerebral

Resumen: Los datos provenientes de la neurociencia señalan a varias estructuras, tanto subcorticales como corticales, relacionadas con la conducta emocional. Tanto los datos derivados de la investigación con sujetos normales como los procedentes de estudios que han empleado pacientes con daño cerebral y técnicas de neuroimagen funcional en sujetos normales, señalan a la amígdala como una estructura fundamental en la emoción, particularmente en la respuesta a estímulos de contenido negativo. Además, una creciente cantidad de estudios han encontrado que diferentes regiones de la corteza prefrontal, concretamente la orbital y medial, participan en distintos aspectos de la emoción.

En este artículo revisaremos los datos que se tienen en la actualidad acerca de la implicación de estas estructuras en la conducta emocional así como la especialización hemisférica.

Palabras clave: Neuropsicología; emoción; amígdala; corteza prefrontal; especialización hemisférica; daño cerebral.

Title: Amygdala, prefrontal cortex, and hemispheric specialization in emotional experience and expression.

Abstract: Data coming from neuroscience studies point to several structures, both subcortical and cortical, related to emotional behavior. Either the data deriving from research employing non-damaged subjects and those coming from brain damage studies and functional neuroimage techniques point to the amygdala as a key structure in emotion, particularly in the response to negative stimuli. In addition, a growing body of research has found that different regions of the prefrontal cortex (e.g., orbitofrontal and medial) are implied in emotion. Hence, we will review in this paper the data about the relationship of these structures in the emotional behaviour and the hemispheric specialization.

Key words: Neuropsychology; emotion; amygdala; prefrontal cortex; hemispheric specialization; brain damage.

Distintos trabajos han tratado de mostrar cuáles son las estructuras cerebrales implicadas en la conducta emocional. Clásicamente se entendía que la vida emocional dependía de las estructuras que formaban el sistema límbico, recibiendo una atención especial el hipotálamo y la amígdala. En los últimos años también se ha visto que otras estructuras corticales se encuentran implicadas en la emoción, como es la corteza prefrontal. Así mismo, los estudios realizados con pacientes con daño cerebral adquirido así como de neuroimagen funcional en sujetos normales, muestran que tanto la amígdala como la corteza prefrontal se encuentran implicadas en la conducta emocional de uno u otro modo. En las siguientes secciones revisaremos las principales estructuras cerebrales, en concreto la amigdala y la corteza prefrontal, que seencuentran implicadas en la conducta emocional.

Hipotálamo y conducta emocional

El hipotálamo es una estructura que clásicamente se ha relacionado con la emoción. Bard (1928) sustituye la propuesta de Cannon (1927) acerca del papel central que tenía el tálamo en la conducta emocional, proponiendo al hipotálamo como la principal estructura cerebral relacionada con la emoción. La propuesta de Cannnon provenía de estudios que mostraban que la lesión del hipotálamo anterior en ratas provocaba reacciones parecidas a la ira, aunque se trataba de conductas desorganizadas y sin ir dirigidas a un objeto concreto (“falsa ira”). Posteriormente se vio que la estimulación del hipotálamo posterior y de las regiones mesencefálicas adyacentes provocaba reacciones de ira y ataque, acompañadas de reacciones de tipo simpático como taquicardia, hipertensión, hiperpnea, secreción de adrenalina e inhibición de la motilidad intestinal, lo que dio lugar a pensar que el hipotálamo estaría implicado en el inicio de la respuesta de defensa (Hess, 1957). De las diferentes regiones citoarquitectónicas en las que se encuentra dividido el hipotálamo (periventricular, infundibular, lateral, medial y rostral o preóptica), el área que se ha relacionado con la conducta defensiva es el núcleo ventromedial del hipotálamo medial, el cual presenta abundantes conexiones con la sustancia gris central (LeDoux, 1987). Sin embargo, algunos estudios han indicado que la regulación de las respuestas de tipo agresivo requiere también la participación del hipotálamo anterior, atribuyéndole a esta región un papel esencial en la expresión de la conducta de defensa afectiva (Fuchs, Edinger y Siegel, 1985a, 1985b). No obstante, la consideración de que el hipotálamo desempeña una función clave en el inicio de la respuesta de defensa ha sido cuestionada.

Así, en los trabajos de Bandler (1982) y Bandler y McCulloch (1984), por ejemplo, se observa que la inyección de glutamato en el cerebro medio provoca la aparición de la respuesta de defensa, mientras que la estimulación del hipotálamo mediante este agente neuroquímico no la provoca, lo que lleva a estos autores a sugerir que la respuesta de defensa se encuentra mediada por eferencias hacia la sustancia gris central provenientes de otras regiones distintas al hipotálamo, en concreto de la amígdala. Como veremos a continuación, es la amígdala y no el hipotálamo la estructura implicada en el inicio de la respuesta de defensa, mientras que el hipotálamo constituye la estructura responsable de los cambios vegetativos que acompañan a la emoción, pero no de su inicio.

Amígdala y conducta emocional

De todas las estructuras subcorticales, la amígdala es la que se ha relacionado de un modo más consistente con la emoción, tanto en animales como en humanos (LeDoux, 1993). La identificación de la amígdala como una región relacionada con la emoción se inicia a partir de los trabajos, ya clásicos, realizados en monos por Klüver y Bucy (1937, 1939). Estos estudios mostraron que tras la extirpación bilateral del lóbulo temporal anterior en estos animales provocaba reacciones de ira, miedo, mansedumbre, hiperoralidad, cambios en los hábitos alimenticios e hipersexualidad. Fue algunos años más tarde cuando Weiskrantz (1956) atribuyó dichos cambios a la lesión de la amígdala.

Funcionalmente, la amígdala está considerada como una estructura esencial para el procesamiento emocional de las señales sensoriales, ya que recibe proyecciones de todas las áreas de asociación sensorial. Es esta convergencia de proyecciones anatómicas la que sitúa a la amígdala como la estructura responsable para la formación de asociaciones entre los estímulos y el refuerzo o el castigo (Jones y Mishkin, 1972; Rolls, 1986). Además de las proyecciones corticales procedentes de las distintas áreas de asociación sensorial, la amígdala también recibe aferencias talámicas (Le Doux, 1987). Este conjunto de proyecciones, tanto talámicas como corticales, hacia la amígdala es lo que posibilita que se dote de un significado afectivo a las características estimulares. Mediante las conexiones tálamo-amigdalinas se producirá un procesamiento del significado afectivo de las características estimulares sensoriales muy simples (ej. un pitido o un flah luminoso), mientras que a través de las conexiones tálamo-corticales se produciría el procesamiento estimular complejo sin componentes afectivos.

Por el contrario, mediante las conexiones córtico-amigdalinas se dota a la información compleja, elaborada en corteza, del componente emocional. El orden temporal en el que tiene lugar la activación de cada una de estas proyecciones es diferente, sugiriéndose que puesto que la vía tálamo-amigdalina es más corta y se activa antes que la tálamo-cortical, las características estimulares más simples activarían previamente los circuitos emocionales amigdalinos, preparando a esta estructura para recibir la información más compleja y elaborada procedente de la corteza y, entonces, dotarla de su componente emocional (LeDoux, 1989).

En humanos, la participación de la amígdala en la conducta emocional se ha estudiado a partir tanto de pacientes con afectación amigdalina como de sujetos neurológicamente normales mediante el empleo de técnicas de neuroimagen funcional. A continuación presentamos la información proporcionada por cada uno de estos métodos.

Identificación de la participación la amígdala en la conducta emocional

mediante el estudio de pacientes con afectación cerebral. La extirpación de la amígdala se ha empleado en humanos con fines terpeúticos, en concreto para reducir la agresividad, violencia e hiperactividad (Aggleton y Mishkin, 1986). Tras la extirpación de esta estructura es más difícil provocar miedo y agresividad en el paciente, apareciendo una disminución significativa de la hiperactividad, la cual alcanza niveles similares a los observados en sujetos normales, y un aumento del control emocional (Halgren, 1981). En este sentido, Lee et al. (1998) informaron que la extirpación bilateral de la amígdala reducía el número de episodios agresivos en dos pacientes que padecían una agresividad intratable farmacológicamente aunque, no obstante, continuaban presentando dificultades para controlar algunos de estos episodios, y una disminución del arousal vegetativo. El hecho de que la lesión bilateral de la amígdala produjese un efecto tanto de docilidad y sosiego como una reducción en el nivel de activación vegetativo, es interpretado en el sentido de considerar a la amígdala como una estructura encargada de mediar estos efectos en humanos. También se ha visto que la lesión amigdalina produce una alteración del reconocimiento de expresiones faciales emocionales (Young et al., 1995), reduciendo la capacidad de los pacientes para identificar tanto la emoción de miedo como su intensidad en imágenes de caras humanas (Adolphs et al., 1994; 1995. Para una revisión ver Adolphs, 2002).

Por otra parte, aunque los resultados no son concluyentes, se ha sugerido que la amígdala podría participar en el reconocimiento de la prosodia emocional (Torras, Portell y Morgado, 2001). En este sentido, el trabajo de Scott et al. (1997) muestra que la lesión bilateral de la amígdala produce una alteración en la identificación del tono emocional, particularmente de las expresiones verbales de ira y de miedo. Pero, estos hallazgos no han sido replicados sistemáticamente. Un ejemplo de ello lo encontramos en el estudio llevado a cabo por Adolphs y Tranel (1999) quienes no encontraron una participación de la amígdala en la identificación del tono emocional en la prosodia.

Los estudios con pacientes con lesión amigdalina también han puesto de manifiesto la implicación de esta estructura en el condicionamiento emocional. A este respecto, Bechara et al., (1995), empleando la respuesta electrodérmica en un paradigma de miedo condicionado similar al utilizado en la investigación animal, observan que en los pacientes con lesión bilateral de la amígdala se produce un bloqueo completo en la capacidad para adquirir respuestas electrodérmicas condicionadas a un estímulo de sobresalto. Este hecho sugiere que la amígdala, no siendo la estructura responsable de la aparición de la respuesta electrodérmica, tal y como demostraron Tranel y Damasio (1989), es esencial para el condicionamiento emocional. En este sentido, la amígdala podría ser vista como una estructura necesaria para que pueda producirse una asociación entre los estímulos sensoriales y el afecto. Además, puesto que el condicionamiento emocional no se bloquea completamente tras la lesión unilateral de la amígdala (LaBar et al., 1995), puede pensarse que ambas amígdalas se encuentran implicadas en este proceso de aprendizaje emocional.

Dentro del ámbito psicofisiológico, otros autores (p.e., Angrilli et al.. 1996; Bradley et al. 2001 y Lang, Bradley y Cuthbert, 1997, 1999) han empleando como índice de medida la modulación emocional el parpadeo reflejo de sobresalto, índice este que se ha configurado en los últimos años como una medida muy sensible para el estudio de la emoción (Bradley et al. 2001). Lang et al. (1997, 1999) demostraron experimentalmente que durante la visión de imágenes de contenido afectivo agradable, la magnitud de la respuesta de parpadeo reflejo de sobresalto, es menor que cuando se está visualizando una imagen de contenido neutro y, por el contrario, cuando se está visualizando una imagen de contenido afectivo desagradable la magnitud de dicha respuesta es mayor que ante la visualización de imágenes neutras y agradables.

Es precisamente esta especial sensibilidad para discriminar entre estímulos agradables, neutros y desagradables lo que ha permitido que esta técnica se esté introduciendo de manera importante en el estudio de la emoción. Los primeros autores en emplear esta técnica en pacientes con daño cerebral fueron Angrilli et al. (1996), quienes observaron una ausencia de la potenciación del reflejo de sobresalto ante estímulos de carga emocional desagradable en un paciente con lesión amigdalina. Más recientemente, Buchanan, Tranel y Adolphs (2004) han corroborado estos datos empleando el mismo paradigma en una muestra de pacientes con lesión en esta estructura. En general, los resultados de los estudios que utilizan la modulación emocional del parpadeo reflejo de sobresalto indican que la lesión amigdalina bloquea la potenciación de dicha respuesta ante estímulos de miedo y asco, lo que es una prueba más de la participación de la amígdala en el control emocional.

En cuanto a la participación diferencial de la amígdala derecha e izquierda en la función emocional, se ha sugerido la existencia de una posible asimetría. A la amígdala izquierda se le ha relacionado con la codificación y extracción de las características estimulares de la emoción así como con los procesos del lenguaje emocional, mientras que la amígdala derecha se encontraría implicada en los mecanismos de recuperación de la información emocional, especialmente la de tipo visual (Markowitsch, 1998).

Pero el hecho de que no siempre se haya encontrado esta lateralización en pacientes con lesiones amigdalinas unilaterales ha llevado a sugerir que no existe una especialización lateralizada de la función emocional en las amígdalas, sino más bien que ambas contribuyen del mismo modo en los procesos emocionales y de condicionamiento (Peper et al., 2001).

De los estudios realizados con pacientes con lesión amigdalina se desprende que esta estructura es necesaria para la asociación de estímulos sensoriales con el afecto, para la generación de distintas emociones, especialmente de tipo desagradable o negativo (como el miedo, la ira o el asco), así como para mediar el nivel de arousal vegetativo e identificar las expresiones faciales emocionales.

Identificación de la participación de la amígdala en la conducta emocional mediante el empleo de técnicas de neuroimagen funcional. En estudios con sujetos neurológicamente normales en los que se han empleado técnicas de neuroimagen funcional, se ha observado que la amígdala se activa durante la respuesta de miedo condicionado (LaBar et al. 1995), durante el procesamiento de caras emocionales (Morris et al.,1996) y durante la visión de imágenes de contenido desagradable (Lane et al., 1997b). En este sentido, en el estudio de Morris et al. (1996), en el que los sujetos observaban caras con contenido emocional, se identificó una activación diferencial de la amígdala, obtenida mediante Tomografía por Emisión de Positrones (PET), en función del tipo de emoción que expresaban las caras. La mayor activación ante expresiones de miedo se producía en la amígdala izquierda y la corteza periamigdalina. Recientemente, Sato et al., (2004) han encontrado una relación similar, pero en este caso con la emoción de ira. Por su parte, Tabert et al., (2001), en un estudio en el que registraban la actividad amigdalina mediante resonancia magnética nuclear funcional (RMNf) durante una tarea en la que los sujetos tenían que seleccionar cuál de entre tres palabras era la más desagradable o la más neutra, encontraron mayor activación de la amígdala derecha durante la evaluación de las palabras desagradables. Además, estos autores observaron una mayor activación de la corteza occipital ante las palabras emocionales que correlacionaba con la activación de la amígdala, por lo que los autores sugirieron que este hecho podría deberse a la modulación emocional ejercida por la amígdala sobre esta región cortical, resultado éste que también se ha observado empleando otros estímulos de contenido afectivo, como imágenes (Lane et al., 1997b; Lang et al., 1998b). En otros trabajos en los que se han empleado estímulos pertenecientes a otras modalidades sensoriales, en concreto la auditiva, también se ha hallado una activación amigdalina ante la presentación de estímulos con carga emocional. Sander y Scheich (2001) observan que los estímulos auditivos de risa y llanto producen activación amigdalina, siendo mayor dicha activación en la amígdala derecha que en la izquierda para ambos tipos de estímulos. En general, los resultados obtenidos mediante técnicas de neuroimagen funcional indican que la amígdala, por lo menos ante estímulos aversivos, interviene de forma significativa en el procesamiento de los mismos, no siendo posible, al menos en la actualidad, poder atribuir con cierta certeza una especialización lateralizada a cada amígdala.

Tomados en conjunto, los resultados procedentes tanto de estudios de pacientes con lesiones amigdalinas como de estudios de neuroimagen funcional en sujetos normales parecen indicar que la amígdala se encuentra implicada en el procesamiento de la información emocional, especialmente de la información emocional exteroceptiva, con independencia de la modalidad sensorial de la misma (Lane et al., 1997a; Reiman et al., 1997; Sander y Scheich, 2001; Tabert et al., 2001). Así mismo, aunque en algunos trabajos se sugiere la participación diferencial de cada amígdala en el procesamiento de estímulos con diferente carga emocional, no existe por el momento un consenso. Lo que sí parece estar bastante claro es que la amígdala es necesaria para responder de un modo estereotipado y universal a los estímulos que engendran o señalan peligro, siendo su finalidad la de preparar al organismo de forma rápida para entrar en acción, sin necesidad de que éste deba realizar un procesamiento cognitivo complejo (Paradiso et al., 1999).

Anales de psicología 2004, vol. 20, nº 2 (diciembre), 223-240 Servicio de Publicaciones de la Universidad de Murcia. Murcia (España) (www.um.es/analesps): 1695-2294